Chaque année, le printemps voit revenir sous nos latitudes les hirondelles ou les cigognes blanches qui parcourent des milliers de kilomètres depuis leurs quartiers d’hiver africains au nord de l’équateur. Histoire sans doute de profiter du voyage, ces dernières ne rentrent pas en ligne droite, mais traversent la Méditerranée par l’Espagne et le détroit de Gibraltar. Les trajectoires de leurs cousines de l’est de l’Europe sont encore plus compliquées depuis l’Afrique du Sud, en passant par le canal de Suez, la péninsule Arabique, la Turquie et le détroit du Bosphore. Pendant ce temps-là, la sterne arctique est en plein tour du monde, longeant du nord au sud les côtes africaines, puis remontant par l’Amérique du Sud, afin de rester le plus longtemps possible au soleil.

De toute évidence, les oiseaux migrateurs ne perdent donc jamais le nord ! Contrairement aux ornithologues qui, eux, peinent toujours à décrypter cette sorte de sixième sens animal qui leur permet de suivre leurs longues trajectoires sans erreur possible. « Notre motivation est de comprendre comment de si « petites » cervelles peuvent réaliser de telles performances », résume Henrik Mouritsen, qui étudie justement les circuits neuronaux de l’orientation à l’université d’Oldenburg, en Allemagne. En dépit de décennies de recherches, les scientifiques sont loin d’avoir identifié avec certitude les stimulus utilisés par les oiseaux pour se repérer.

Qui dit boussole dit carte

Font-ils appel au Soleil, aux étoiles, aux montagnes, aux fleuves, aux odeurs, au champ magnétique terrestre ? Tout cela ensemble ? Existe-t-il une hiérarchie entre ces signaux ? En outre, comme le sait tout navigateur, utiliser une boussole sans disposer d’une carte n’est guère utile. Et inversement. Il faut donc que les oiseaux disposent, eux aussi, de ces deux types d’instruments pour fixer les points de départ et d’arrivée et garder le cap. Mais quelle carte ? Quelle boussole ? Quels signaux ? Quel détecteur biologique pour analyser ces signaux ? Déjà compliquées, ces recherches se doublent, en outre, d’un écueil inattendu : les violentes polémiques qui agitent le petit monde des chercheurs ! Car la bataille fait rage entre spécialistes... « J’ai arrêté de travailler sur les pigeons voyageurs et leur « carte » car chacun s’enferre dans ses convictions et il n’est plus possible de discuter », témoigne Francesco Bonadonna, qui, au Centre d’écologie fonctionnelle et évolutive (CNRS, Montpellier), étudie albatros et pétrels. « Avec le pigeon, quoi que vous publiiez, vous aurez la moitié du monde contre vous ! », confirme Henrik Mouritsen. Lors des congrès internationaux, les noms d’oiseaux volent donc bas... D’autant - difficulté ou avantage supplémentaire ? - que le sujet est devenu très interdisciplinaire.

Les ornithologues et les éthologues ont été rejoints dans les volières par les chimistes, physiciens, neurobiologistes, informaticiens, ingénieurs pour mettre au point de nouvelles techniques, comme les « mouchards » électroniques ultralégers, pour suivre l’itinéraire de ces intrigants nomades (lire p. 65). Cacophonie garantie ! L’histoire de cette recherche mouvementée commence dans les années 1950. Grâce à un dispositif ingénieux, l’Allemand Gustav Kramer identifie le rôle du Soleil dans l’orientation des étourneaux. Par un jeu de miroirs, il parvient à déplacer artificiellement la position apparente du Soleil et s’aperçoit alors que les oiseaux pointent leur bec dans sa direction avant de prendre leur envol. Quelques années plus tard, le même dispositif montrera leur sensibilité à la position des étoiles. Mais cette découverte appelle d’autres questions : le Soleil bougeant en fonction de l’heure, comment les oiseaux font-ils pour faire correspondre la direction qu’ils souhaitent suivre avec la position de l’astre ? L’hypothèse d’une horloge interne semble incontournable, sinon comment retrouver son nid si l’on confond aube et crépuscule ? C’est un autre Allemand, Klaus Schmidt-Koenig, qui confirme l’existence de cet te horloge en 1958. En parvenant à décaler cette dernière par une modification de l’alternance jour/nuit, il constate que ses petits cobayes partent dans une direction décalée par rapport à la direction habituelle. Ce décalage correspondant donc bien à celui imposé par le bouleversement de l’horloge interne. Mais les oiseaux volent aussi par temps couvert sans se perdre pour autant ! Soleil, étoiles et horloge interne ne suffisent donc pas à clore le débat.

Il faudra attendre dix années pour que Roschwita et Wolfgang Wiltschko, de l’université de Francfort (Allemagne), proposent une explication : celle du repérage grâce au champ magnétique terrestre. Cet indice n’appartient-il pas à l’arsenal des navigateurs, au même titre que les étoiles ou le Soleil ? De fait, les résultats sont surprenants. Enfermés dans une cage, les rouges-gorges indiquent effectivement avec leur tête une direction variable en fonction du champ magnétique régnant au-dessus d’eux... Mais leur boussole ne ressemble en rien à celle des hommes ! Elle n’indique pas le nord ou le sud, mais l’inclinaison par rapport à la verticale. Ainsi, sans changer les pôles, mais en inversant simplement la composante verticale, les chercheurs ont réussi à faire décoller leurs cobayes à l’opposé de leur choix habituel, faisant ainsi virtuellement filer des rouges-gorges plein nord en hiver (voir le schéma p. 63). Les mêmes chercheurs ont confirmé leurs travaux en 2007, en recensant une vingtaine d’espèces possédant ce curieux compas magnétique : fauvettes, gobe- mouches, pigeons voyageurs et même poulets ! Certes, les poulets ne migrent pas, mais les chercheurs ont réussi à leur apprendre le sens de l’orientation... pour mieux les désorienter ensuite à coup de champ magnétique.

On vole aussi « à vue de nez »

Les chercheurs commençaient à peine à s’étriper sur le fait de savoir qui, du champ magnétique ou du Soleil, dominait l’autre et servait à le recalibrer, lorsqu’une équipe italienne de l’université de Pise jeta un nouveau pavé dans la mare dans les années 1970. Floriano Papi proposa l’hypothèse d’un troisième stimulus, l’olfaction ! Il avait observé que des pigeons voyageurs dont le nerf olfactif avait été sectionné se trouvaient soudain dans l’incapacité de rentrer au pigeonnier. D’autres expériences, moins cruelles, furent menées en bouchant le nez des oiseaux, en leur anesthésiant la muqueuse olfactive ou en leur faisant respirer des atmosphères différentes. Avec des résultats similaires. Tout récemment encore, les travaux d’une autre équipe de l’université de Pise sont venus confirmer l’idée que les oiseaux se déplacent aussi à « vue de nez ». Depuis, le débat enfle ! D’autant que les résultats semblent dépendre de l’endroit où sont menées les expériences. « Les chercheurs d’Allemagne, d’Amérique du Nord, du Royaume-Uni ou d’Italie ne tombent pas toujours sur les mêmes conclusions », explique Francesco Bonadonna. « Peut-être le paysage olfactif italien est-il plus riche que le britannique ? Je pense plus simple- ment que ces animaux utilisent le sens le plus adapté à leur situation », tempère le chercheur.

Soleil, étoiles, champ magnétique, odeurs..., tout semblerait donc utile. Y compris les repères visuels. A la même période, dans les années 1970, il a en effet été démontré par Floriano Papi qu’un pigeon voyageur était capable de suivre les côtes, les fleuves, les voies de chemin de fer ou les routes sans se fatiguer à calibrer en permanence sa boussole par rapport au Soleil ou en la calant sur le champ magnétique. Voler étant déjà un exercice extrêmement éprouvant pour ces athlètes des longues distances, toute « économie » biologique est donc la bienvenue... En 2004, des micro-GPS installés sur le dos de pigeons ont permis de confirmer cette habileté à suivre « de visu » des chemins naturels ou artificiels (lire l’encadré p. 64). Ces mesures ont été établies par deux équipes différentes, utilisant les mêmes appareils... mais refusant bien évidemment de publier ensemble !

LES RECORDS

Le bec contient de l’oxyde de fer

Mais si des signaux existent bien, comment l’animal fait-il pour les détecter ? Pour les repères visuels, la réponse semble évidente : l’oeil. Pour les repères olfactifs, ça se complique. A quelles odeurs les oiseaux sont- ils sensibles ? Les explications données ne sont pas encore très claires. Seule certitude : le nez est effectivement un organe très sensible chez les oiseaux. « Nous avons fait respirer différents gaz à des pétrels et observé leur rythme cardiaque. Pour des concentrations infimes, leur corps réagit ! », explique Francesco Bonadonna. Une chercheuse de l’université de Californie aurait même identifié l’une de ces probables molécules « traçantes » : un gaz émis par le phytoplancton attirerait les oiseaux de haute mer, les guidant sur leur chemin. Reste alors le cas du dernier stimulus, le champ magnétique. « Longtemps nous n’avons eu aucune idée de ce qui pouvait détecter ce champ chez les oiseaux. Aujourd’hui nous sommes comblés car nous avons deux mécanismes ! », s’enthousiasme Roschwita Wiltschko. Histoire de ne froisser personne, la chercheuse avance l’hypothèse que les deux mécanismes seraient utilisés en même temps. L’un pour détecter l’intensité du champ, l’autre pour repérer son inclinaison. Le premier est assez simple. Les oiseaux - du moins les pigeons voyageurs - abritent dans leur bec une myriade de petits cristaux métalliques d’oxyde de fer d’à peine quelques nanomètres. Ces particules se comportent comme les aiguilles d’une boussole en s’orientant le long des lignes de champ magnétique. Ces magnétites ont été découvertes pour la première fois dans des bactéries en 1963 : ce sont elles qui leur permettent de repérer le « haut » du « bas » dans le sol. Les chercheurs s’étaient même rendu compte qu’ils pouvaient déplacer ces colonies bactériennes à leur guise, en promenant un aimant au-dessus d’elles...

Chez les oiseaux, le mécanisme d’action est moins clair. La force du champ magnétique n’est pas suffisante pour déplacer une tête entière vers un pôle ou l’autre car il est d’environ 50 mi-croteslas, soit quelques millièmes de moins qu’un aimant de couturière. Tout se passerait donc au niveau microscopique. Les cristaux se déplaceraient collectivement, induisant des contraintes sur certaines cellules qui finiraient par lancer des signaux chimiques au cerveau... A l’appui de cette thèse, des expériences ont montré qu’il était possible de démagnétiser ces cristaux, comme une carte magnétique perd ses propriétés au voisinage d’un autre aimant : en appliquant un champ magnétique intense sur les becs des pigeons, on parvient effectivement à les désorienter.

Le second mécanisme, encore plus subtil, fait appel à la chimie et à la mécanique quantique. Convertie en énergie, l’intensité du champ magnétique terrestre est des millions de fois plus faible que celle due à l’agitation des molécules sous l’effet de la température dans les cellules. Impossible donc de penser transformer une molécule en une autre sous l’effet de ce champ. Il existe cependant une famille de réactions chimiques susceptibles d’être influencées par le champ magnétique. Si ce dernier ne peut pas créer une molécule A indiquant aux oiseaux où est le nord et une molécule B leur donnant le sud, il peut en revanche subtilement arbitrer l’équilibre de la production entre A et B. Au début des années 1980, Klaus Schulten, de l’université de l’Illinois (Etats-Unis), a justement proposé un tel scénario qui fait appel à la mécanique quantique et qui a été validé par des simulations numériques quinze ans plus tard. La recette nécessite l’existence d’une première molécule qui, pour une raison ou pour une autre, fournit deux produits assez instables et ayant des propriétés magnétiques différentes. Ils peuvent ainsi recéler en leur sein des électrons libres, par exemple. La présence d’un champ magnétique influence cette réaction et entraîne la production de ces deux composés en plus ou moins grande quantité, chacun étant susceptible de se transformer en l’autre. Les proportions respectives de ces produits indiquent alors la nature exacte du champ magnétique à ce moment-là. Restait aux chimistes à démontrer qu’il était possible de reproduire cette réaction expérimentalement et aux biologistes de vérifier que les oiseaux abritent bien ce genre de réactions... Pas simple !

Les chimistes ont pu crier victoire les premiers en 2008 lorsque l’équipe de Peter Hore de l’université d’Oxford (Grande- Bretagne) a réussi à confirmer l’expérience. Elle a effectivement prouvé qu’un champ magnétique excessivement faible peut changer l’équilibre entre deux produits instables. Elle a également démontré que ce système n’est pas uniquement sensible à l’intensité du champ magnétique, mais aussi à son inclinaison. Problème : la molécule ainsi créée était un « monstre » de laboratoire adapté à l’expérience, mais rien ne prouvait son existence chez les animaux. Heureusement, les biologistes ont mis les bouchées doubles et sont parvenus à identifier un candidat naturel présent dans les yeux des oiseaux. En reprenant leurs rouges-gorges, les Wiltschko ont montré que, s’ils étaient désorientés dans le noir, ils l’étaient aussi en présence de lumière jaune ou rouge. En revanche, ils gardaient le cap sous les feux d’une lumière bleue ou verte. Les fauvettes comme les autres passereaux et les pigeons voyageurs auraient donc un sixième sens photosensible, et cette variabilité de la réponse en fonction de la longueur d’onde constitue bien un indice en faveur de ce mécanisme chimico- quantique. En outre, comme d’autres équipes, les Wiltschko ont réussi à désorienter leurs cobayes, non en démagnétisant leur capteur avec un fort champ magnétique, mais en variant très rapidement la direction de ce champ. Ce qui serait une marque supplémentaire du type de réaction chimique ad hoc. Forts de ces résultats, les scientifiques ont focalisé leurs recherches sur une molécule photoréceptrice, très à la mode depuis sa découverte chez les plantes en 1993, puis chez les souris, les mouches et même les hommes.

Appelée cryptochrome, cette protéine tient un rôle différent selon les espèces : elle conditionne le bon développement des plantes, contrôle les rythmes circadiens chez les mouches... Pourquoi n’influencerait-elle pas le sens de l’orientation chez les oiseaux ? « Nous n’avons aucune preuve définitive mais des indices très concordants », précise Margaret Ahmad, de l’université Paris-VI, la découvreuse du cryptochrome, qui collabore désormais avec des ornithologues. En 2007, elle a montré que la croissance des plantes est affectée par un champ magnétique. Parallèlement, en 2008, l’équipe de Steven Reppert, de l’université du Massachusetts (Etats-Unis), a constaté que des lignées de mouches génétiquement modifiées et dépourvues de cryptochrome ne réagissaient plus au champ magnétique, contrairement à leurs congénères témoins. En serait-il de même pour les migrateurs ?

Eteindre les gènes

L’idéal, pour prouver le rôle déterminant du cryptochrome, serait donc de refaire ces expériences avec des oiseaux. Les Wiltschko envisagent ainsi de modifier génétiquement des poulets déjà dressés pour s’orienter avec le champ magnétique afin de vérifier l’hypothèse. Henrik Mouritsen songe, lui, à éteindre ces gènes grâce à la technique d’interférence ARN (lire Sciences et Avenir n° 731, janvier 2007). « Dans cinq à dix ans, cette question devrait être réglée », espère Roschwita Wiltschko. Pas si sûr... car un problème subsiste ! Dans l’organisme, les molécules bougent en permanence. Dans ces conditions, comment peuvent-elles servir à indiquer une orientation ? « La nature fait parfois des choses incroyables », préfère répondre, optimiste, Margaret Ahmad. A voir...

Autre interrogation qui agite la communauté des chercheurs : comment ces informations remontent-elles au cerveau des oiseaux ? Pour les signaux visuels, le chemin neurologique semble évident : le câblage de la rétine au cerveau est connu de longue date. Pour les odeurs aussi. Les bulbes olfactifs des oiseaux sont très développés par rapport au reste du cerveau. Pour autant, comment et où sont stockées les informations et comment sont-elles traitées ? Et comment les oiseaux font-ils pour traiter les informations émanant du champ magnétique terrestre ? Si l’hypothèse des chimistes est correcte, le sens de l’orientation pourrait être lié au système visuel des oiseaux. C’est ce que tente de prouver l’équipe de Henrik Mouritsen. En 2005, ces chercheurs ont démontré des différences d’activité cérébrale entre des espèces migrant la nuit, comme la fauvette des jardins et le merle noir, et celles sédentaires mais nyctalopes comme le serin et le diamant noir. Une zone, située vers l’avant du cerveau, semble plus active chez les migrateurs nocturnes que chez les autres. Deux ans plus tard, la même équipe a établi un lien entre cette zone et la rétine, via le thalamus visuel, pour les migrateurs. La rétine « enregistrerait » donc le motif magnétique, comme elle capte les pixels d’une image. Cette « carte » serait alors transmise au cerveau.

Mais la démonstration complète reste conditionnée par celle du rôle exact des protéines photoréceptrices dans l’élaboration de cette représentation mentale du paysage magnétique. Des années de recherches en perspective... A ces capacités cérébrales étonnantes, il faut ajouter une donnée beaucoup plus classique, mais déterminante : celle de l’apprentissage. Si l’utilisation d’une « boussole » biologique peut relever de l’inné, se positionner sur une « carte » relève plutôt de l’acquis. Les jeunes migrateurs ne peuvent pas avoir dans leurs gènes ou inscrite dans leurs cerveaux la carte de l’emplacement exact de leur lieu de naissance, qu’elle soit magnétique ou olfactive. Ils l’apprennent au contact de leurs parents ou de leurs congénères. Incontestablement, il y en a dans ces cervelles d’oiseaux !

David Larousserie